Une parcelle de forêt de feuillus tempérée à la station biologique WK Kellogg à South Gull Lake, Michigan. Crédit photo : Andrew Eagar
Une vision holistique de la rétroaction plante-sol
Les recherches menées au cours des 20 dernières années sur les interactions plantes-sol ont considérablement fait progresser notre compréhension de ces processus fascinants, dynamiques, complexes et naturellement difficiles à observer. Par exemple, la façon dont les nutriments du sol influencent la croissance des plantes est généralement assez intuitive : une limitation en nutriments peut ralentir la croissance tandis qu’une abondance de nutriments peut stimuler la croissance. Cependant, le processus connu sous le nom de rétroaction plante-sol décrit une situation beaucoup plus complexe : une plante modifie les conditions de son sol de telle manière qu’elle altère les performances de sa progéniture et de ses voisins. Essentiellement, cet érable et ses semis dans votre jardin peuvent bénéficier, ou lutter contre, des conditions du sol qui détiennent encore l’héritage des plantes qui l’ont précédé !
Ces conditions bénéfiques ou antagonistes du sol qui contribuent à la condition physique des plantes et, en fin de compte, affectent la composition de la communauté végétale et les services écosystémiques, sont l’œuvre de microbes pour la plupart invisibles mais omniprésents. Au fil du temps, une plante donnée accumulera naturellement des agents pathogènes antagonistes adaptés à son espèce particulière. Le résultat de cette accumulation d’agents pathogènes est que toute progéniture poussant dans le même voisinage que les adultes conspécifiques peut être sérieusement désavantagée, avec une croissance et une condition physique inférieures. Les autres espèces végétales voisines auxquelles ces agents pathogènes ne sont pas adaptés ont généralement le dessus. Pendant un certain temps, jusqu’à ce que ces plantes deviennent dominantes et accumulent leurs propres agents pathogènes spécifiques à l’hôte au fil du temps, poursuivant le flux et le reflux du cycle de rétroaction négative plante-sol à travers les communautés végétales.
Il peut également y avoir une rétroaction positive entre les plantes et le sol, mais ces résultats sont beaucoup moins courants. Dans ces cas-là, à mesure qu’une plante grandit au fil du temps, sa communauté de mutualistes microbiens grandit également – dans une plus grande mesure que les antagonistes microbiens du système. Les mutualistes favorisent la croissance des plantes, ce qui élargit leur accès aux ressources du sol et peut renforcer leur défense. Les mycorhizes sont un excellent exemple de ces mutualismes végétaux. Dans cette relation symbiotique entre les plantes et les champignons, les sucres dérivés des plantes sont échangés contre les nutriments du sol récoltés par leurs symbiotes mycorhiziens. À mesure que les champignons mycorhiziens ou d’autres mutualistes bénéfiques se développent et s’accumulent en réponse à la croissance de leur plante hôte, un environnement pédologique bénéfique à la progéniture de la plante et à d’autres congénères est créé, ce qui peut leur donner un avantage concurrentiel sur les autres espèces voisines.
Le rôle récemment reconnu des mycorhizes dans la structuration du feedback plante-sol
Étant donné que les pathogènes microbiens et les mutualistes sont tous deux des membres abondants des communautés du sol, des rétroactions négatives et positives se produisent simultanément dans les systèmes plante-sol. Alors, qu’est-ce qui détermine si une plante connaîtra filet feedback plante-sol positif ou négatif ? Dans notre article de synthèse, nous étions particulièrement intéressés à relier ces résultats de rétroaction divergents au type mycorhizien dominant de communautés d’arbres. Les arbres d’une espèce donnée s’associent généralement à l’un des deux types de champignons mycorhiziens : les champignons mycorhiziens arbusculaires (AM) ou ectomycorhiziens (ECM). Les deux types de symbiose mycorhizienne favorisent la croissance de leur arbre hôte individuel et sont bénéfiques pour la progéniture et les autres individus conspécifiques à proximité. Cependant, ils ont des physiologies très différentes qui peuvent créer des conditions de sol distinctes rencontrées par toutes les plantes du voisinage.
Les arbres qui s’associent aux champignons mycorhiziens arbusculaires (AM) dépendent des microbes saprotrophes pour la libération des nutriments du matériel végétal mort. Essentiellement, les systèmes de FA « sous-traitent » des microbes saprotrophes tiers pour transformer la matière organique du sol en nutriments inorganiques utilisables, que les champignons de FA peuvent ensuite absorber et livrer à leurs arbres hôtes. L’inconvénient de cette disposition est que certains de ces microbes saprotrophes peuvent être des agents doubles capables d’agir de manière pathogène, contribuant ainsi à une rétroaction négative. Les arbres AM semblent également avoir des défenses contre les agents pathogènes plus faibles et des tissus plus riches en azote que leurs homologues ECM, ce qui en fait une cible attrayante pour les agents pathogènes.
Les agents pathogènes fongiques des plantes et les saprotrophes du sol ont augmenté leur abondance relative et leur richesse taxonomique dans les forêts avec une plus grande proportion d’arbres AM par rapport aux arbres ECM. Données reproduites à partir d’Eagar et autres. 2022, disponible sur : https://doi.org/10.1128/AEM.01782-21
D’un autre côté, de nombreux champignons ECM peuvent accéder directement aux réserves de nutriments organiques de la matière organique du sol, sans avoir besoin de microbes saprotrophes pour libérer des nutriments inorganiques. En tant que tels, les arbres ECM ont un accès privilégié à ces réservoirs de nutriments et, en éliminant ces nutriments du sol, ils entravent la croissance de microbes potentiellement antagonistes. Les agents pathogènes sont en outre tenus à distance par la morphologie particulière des champignons ECM, dans lesquels les extrémités des racines sont enveloppées dans une gaine hyphale, fournissant une barrière de défense physique qui manque aux arbres AM. De plus, de nombreux champignons ECM se développent sous forme de vastes réseaux mycéliens souterrains, ce qui signifie que les graines tombant des arbres ECM ont plus de facilité à « se connecter » à ces mutualismes à mesure qu’elles germent et s’enracinent sans avoir à investir beaucoup de carbone. Ces caractéristiques confèrent collectivement des avantages qui favorisent l’accumulation de mutualistes plutôt que d’agents pathogènes dans les systèmes ECM, ce qui entraîne une rétroaction plante-sol entre les arbres ECM et le sol qui est positive.
Où nous sommes et où nous allons
Cela dresse un tableau de localisé dynamique de rétroaction plante-sol, mais nous voulions aller plus loin et étudier comment ces modèles s’appliquent à des échelles plus grandes. La plupart des plantes ne poussent pas de manière isolée et sont plutôt entourées d’une communauté d’autres plantes, comprenant à la fois des individus conspécifiques et hétérospécifiques. Des travaux récents nous ont fait apprécier la capacité des plantes mutualistes et pathogènes à s’associer à de multiples espèces végétales. Ainsi, l’accumulation de micro-organismes mutualistes et pathogènes au fil du temps, résultant de la persistance d’une plante, peut potentiellement affecter la direction (positive ou négative) et la force de la rétroaction plante-sol d’autres plantes voisines, quelle que soit leur identité d’espèce. En pensant du point de vue des semis et des juvéniles qui poussent à proximité des arbres adultes dominants, nous pouvons commencer à comprendre comment les microbes responsables de la rétroaction positive ou négative peuvent « déborder » de l’adulte sur les individus moins dominants.
En d’autres termes, les conséquences néfastes des décomposeurs et des agents pathogènes qui s’accumulent sous un arbre AM individuel peuvent potentiellement se propager aux arbres voisins (indépendamment de leurs relations les uns avec les autres), alors que les bénéfices résultant de l’accumulation de mutualistes et de la suppression des saprotrophes et les agents pathogènes sous un arbre ECM peuvent se propager sur leurs voisins. Ces effets sont probablement plus forts pour les voisins du même type mycorhizien en raison du débordement de mutualistes partagés, mais même les individus de types mycorhiziens incompatibles seraient affectés par le débordement de microbes pathogènes. Cela a des conséquences importantes sur le recrutement des juvéniles dans les forêts, les communautés d’arbres AM étant plus dispersées que les communautés d’arbres ECM.
La propagation d’agents pathogènes dans les systèmes à dominante AM peut améliorer la rétroaction plante-sol négative dans la communauté, entraînant ainsi un recrutement juvénile plus faible de tous les membres de la communauté. Les systèmes à dominante ECM qui suppriment les agents pathogènes et créent des conditions plus propices à la génération d’une rétroaction plante-sol positive voient une augmentation du recrutement de juvéniles pour tous les membres de la communauté, indépendamment de leur identité d’espèce ou de leur statut mycorhizien.
Collectivement, les arbres dominants ont probablement un impact démesuré sur l’environnement du sol rencontré par la communauté végétale environnante et, en fin de compte, ont un impact sur la composition forestière d’une manière difficile à constater sans une étude approfondie. Dans le contexte du changement global, les forêts devraient devenir davantage dominantes en AM à mesure que les arbres AM empiètent sur les systèmes à dominante ECM. Nos travaux mettent en évidence comment ces changements entraîneront également d’autres changements imprévus dans les communautés microbiennes souterraines, susceptibles de perturber les régimes de rétroaction plantes-sol établis et d’exacerber les effets du changement global sur les écosystèmes forestiers. Nous pensons également que de tels effets d’entraînement exercent différentes pressions sélectives au sein des communautés végétales, ce qui pourrait modifier les trajectoires évolutives des communautés forestières et représenterait un domaine important de recherche future.
Notre article propose un examen élargi et plus détaillé des rouages de ces mécanismes et interactions complexes. Avec plus de 190 citations et une bibliographie complète de A à Z, notre revue relie de nombreux concepts de l’écologie des plantes et des sols pour une vision plus claire et une meilleure appréciation des interactions fascinantes et complexes qui se déroulent sous terre.
Sara Moledor évaluant un chêne ectomycorhizien à Dome Island, à Lake George, New York. Crédit photo : Andrew Eagar
02/09/2024
Comment les associations mycorhiziennes améliorent notre compréhension de la rétroaction plante-sol dans les communautés végétales
Andrew Eagar et Sara Moledor, du département de biologie végétale de la Michigan State University, discutent du nouvel article de synthèse de leur groupe de recherche : Préparer le terrain pour la rétroaction plante-sol : influences mycorhiziennes sur le recrutement conspécifique, les communautés végétales et fongiques et la coévolution
Une vision holistique de la rétroaction plante-sol
Les recherches menées au cours des 20 dernières années sur les interactions plantes-sol ont considérablement fait progresser notre compréhension de ces processus fascinants, dynamiques, complexes et naturellement difficiles à observer. Par exemple, la façon dont les nutriments du sol influencent la croissance des plantes est généralement assez intuitive : une limitation en nutriments peut ralentir la croissance tandis qu’une abondance de nutriments peut stimuler la croissance. Cependant, le processus connu sous le nom de rétroaction plante-sol décrit une situation beaucoup plus complexe : une plante modifie les conditions de son sol de telle manière qu’elle altère les performances de sa progéniture et de ses voisins. Essentiellement, cet érable et ses semis dans votre jardin peuvent bénéficier, ou lutter contre, des conditions du sol qui détiennent encore l’héritage des plantes qui l’ont précédé !
Ces conditions bénéfiques ou antagonistes du sol qui contribuent à la condition physique des plantes et, en fin de compte, affectent la composition de la communauté végétale et les services écosystémiques, sont l’œuvre de microbes pour la plupart invisibles mais omniprésents. Au fil du temps, une plante donnée accumulera naturellement des agents pathogènes antagonistes adaptés à son espèce particulière. Le résultat de cette accumulation d’agents pathogènes est que toute progéniture poussant dans le même voisinage que les adultes conspécifiques peut être sérieusement désavantagée, avec une croissance et une condition physique inférieures. Les autres espèces végétales voisines auxquelles ces agents pathogènes ne sont pas adaptés ont généralement le dessus. Pendant un certain temps, jusqu’à ce que ces plantes deviennent dominantes et accumulent leurs propres agents pathogènes spécifiques à l’hôte au fil du temps, poursuivant le flux et le reflux du cycle de rétroaction négative plante-sol à travers les communautés végétales.
Il peut également y avoir une rétroaction positive entre les plantes et le sol, mais ces résultats sont beaucoup moins courants. Dans ces cas-là, à mesure qu’une plante grandit au fil du temps, sa communauté de mutualistes microbiens grandit également – dans une plus grande mesure que les antagonistes microbiens du système. Les mutualistes favorisent la croissance des plantes, ce qui élargit leur accès aux ressources du sol et peut renforcer leur défense. Les mycorhizes sont un excellent exemple de ces mutualismes végétaux. Dans cette relation symbiotique entre les plantes et les champignons, les sucres dérivés des plantes sont échangés contre les nutriments du sol récoltés par leurs symbiotes mycorhiziens. À mesure que les champignons mycorhiziens ou d’autres mutualistes bénéfiques se développent et s’accumulent en réponse à la croissance de leur plante hôte, un environnement pédologique bénéfique à la progéniture de la plante et à d’autres congénères est créé, ce qui peut leur donner un avantage concurrentiel sur les autres espèces voisines.
Le rôle récemment reconnu des mycorhizes dans la structuration du feedback plante-sol
Étant donné que les pathogènes microbiens et les mutualistes sont tous deux des membres abondants des communautés du sol, des rétroactions négatives et positives se produisent simultanément dans les systèmes plante-sol. Alors, qu’est-ce qui détermine si une plante connaîtra filet feedback plante-sol positif ou négatif ? Dans notre article de synthèse, nous étions particulièrement intéressés à relier ces résultats de rétroaction divergents au type mycorhizien dominant de communautés d’arbres. Les arbres d’une espèce donnée s’associent généralement à l’un des deux types de champignons mycorhiziens : les champignons mycorhiziens arbusculaires (AM) ou ectomycorhiziens (ECM). Les deux types de symbiose mycorhizienne favorisent la croissance de leur arbre hôte individuel et sont bénéfiques pour la progéniture et les autres individus conspécifiques à proximité. Cependant, ils ont des physiologies très différentes qui peuvent créer des conditions de sol distinctes rencontrées par toutes les plantes du voisinage.
Les arbres qui s’associent aux champignons mycorhiziens arbusculaires (AM) dépendent des microbes saprotrophes pour la libération des nutriments du matériel végétal mort. Essentiellement, les systèmes de FA « sous-traitent » des microbes saprotrophes tiers pour transformer la matière organique du sol en nutriments inorganiques utilisables, que les champignons de FA peuvent ensuite absorber et livrer à leurs arbres hôtes. L’inconvénient de cette disposition est que certains de ces microbes saprotrophes peuvent être des agents doubles capables d’agir de manière pathogène, contribuant ainsi à une rétroaction négative. Les arbres AM semblent également avoir des défenses contre les agents pathogènes plus faibles et des tissus plus riches en azote que leurs homologues ECM, ce qui en fait une cible attrayante pour les agents pathogènes.
D’un autre côté, de nombreux champignons ECM peuvent accéder directement aux réserves de nutriments organiques de la matière organique du sol, sans avoir besoin de microbes saprotrophes pour libérer des nutriments inorganiques. En tant que tels, les arbres ECM ont un accès privilégié à ces réservoirs de nutriments et, en éliminant ces nutriments du sol, ils entravent la croissance de microbes potentiellement antagonistes. Les agents pathogènes sont en outre tenus à distance par la morphologie particulière des champignons ECM, dans lesquels les extrémités des racines sont enveloppées dans une gaine hyphale, fournissant une barrière de défense physique qui manque aux arbres AM. De plus, de nombreux champignons ECM se développent sous forme de vastes réseaux mycéliens souterrains, ce qui signifie que les graines tombant des arbres ECM ont plus de facilité à « se connecter » à ces mutualismes à mesure qu’elles germent et s’enracinent sans avoir à investir beaucoup de carbone. Ces caractéristiques confèrent collectivement des avantages qui favorisent l’accumulation de mutualistes plutôt que d’agents pathogènes dans les systèmes ECM, ce qui entraîne une rétroaction plante-sol entre les arbres ECM et le sol qui est positive.
Où nous sommes et où nous allons
Cela dresse un tableau de localisé dynamique de rétroaction plante-sol, mais nous voulions aller plus loin et étudier comment ces modèles s’appliquent à des échelles plus grandes. La plupart des plantes ne poussent pas de manière isolée et sont plutôt entourées d’une communauté d’autres plantes, comprenant à la fois des individus conspécifiques et hétérospécifiques. Des travaux récents nous ont fait apprécier la capacité des plantes mutualistes et pathogènes à s’associer à de multiples espèces végétales. Ainsi, l’accumulation de micro-organismes mutualistes et pathogènes au fil du temps, résultant de la persistance d’une plante, peut potentiellement affecter la direction (positive ou négative) et la force de la rétroaction plante-sol d’autres plantes voisines, quelle que soit leur identité d’espèce. En pensant du point de vue des semis et des juvéniles qui poussent à proximité des arbres adultes dominants, nous pouvons commencer à comprendre comment les microbes responsables de la rétroaction positive ou négative peuvent « déborder » de l’adulte sur les individus moins dominants.
En d’autres termes, les conséquences néfastes des décomposeurs et des agents pathogènes qui s’accumulent sous un arbre AM individuel peuvent potentiellement se propager aux arbres voisins (indépendamment de leurs relations les uns avec les autres), alors que les bénéfices résultant de l’accumulation de mutualistes et de la suppression des saprotrophes et les agents pathogènes sous un arbre ECM peuvent se propager sur leurs voisins. Ces effets sont probablement plus forts pour les voisins du même type mycorhizien en raison du débordement de mutualistes partagés, mais même les individus de types mycorhiziens incompatibles seraient affectés par le débordement de microbes pathogènes. Cela a des conséquences importantes sur le recrutement des juvéniles dans les forêts, les communautés d’arbres AM étant plus dispersées que les communautés d’arbres ECM.
Collectivement, les arbres dominants ont probablement un impact démesuré sur l’environnement du sol rencontré par la communauté végétale environnante et, en fin de compte, ont un impact sur la composition forestière d’une manière difficile à constater sans une étude approfondie. Dans le contexte du changement global, les forêts devraient devenir davantage dominantes en AM à mesure que les arbres AM empiètent sur les systèmes à dominante ECM. Nos travaux mettent en évidence comment ces changements entraîneront également d’autres changements imprévus dans les communautés microbiennes souterraines, susceptibles de perturber les régimes de rétroaction plantes-sol établis et d’exacerber les effets du changement global sur les écosystèmes forestiers. Nous pensons également que de tels effets d’entraînement exercent différentes pressions sélectives au sein des communautés végétales, ce qui pourrait modifier les trajectoires évolutives des communautés forestières et représenterait un domaine important de recherche future.
Notre article propose un examen élargi et plus détaillé des rouages de ces mécanismes et interactions complexes. Avec plus de 190 citations et une bibliographie complète de A à Z, notre revue relie de nombreux concepts de l’écologie des plantes et des sols pour une vision plus claire et une meilleure appréciation des interactions fascinantes et complexes qui se déroulent sous terre.
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