Carlos M. Herrera, Mónica Medrano et Conchita Alonso discutent de leur récent article : Signification écologique de la variation intraplante : le mosaïcisme épigénétique chez les plantes de Lavandula latifolia prédit la variabilité existante et transgénérationnelle des traits liés à la fécondité.
Les plantes sont des entités non unitaires
Charles Darwin a souligné il y a longtemps que, compte tenu de la constellation de caractéristiques qui les distinguent, les plantes et les animaux terrestres sont « le plus éloigné à l’échelle de la nature ». Peut-être l’une des différences les moins évidentes et rarement reconnues, mais les plus influentes, entre les deux grands royaumes provient de leur dissemblance radicale dans le mode de développement. Chez les animaux, les lignées cellulaires reproductrices et somatiques divergent au début de l’embryogenèse. Chez les plantes vasculaires, en revanche, les cellules situées aux extrémités de croissance (techniquement des «méristèmes») sont indifférenciées sur le plan du développement et peuvent produire des structures reproductives ou végétatives. Cette totipotence à vie des cellules méristématiques est une caractéristique végétale distinctive. Elle induit également un autre trait crucial, à savoir la construction modulaire des corps végétaux par organogenèse continue et production réitérée de structures homologues. La réitération de structures homologues et fonctionnellement équivalentes est une caractéristique ancestrale par excellence du plan corporel des plantes vasculaires, mais son importance dans l’évolution des plantes est sous-estimée, peut-être une conséquence de la saveur zoocentrique de la synthèse évolutive moderne (Mayr et Provine 1980).
Les implications de la répétition d’éléments dans la construction des plantes ont été lucidement envisagées par le célèbre grand-père de Charles Darwin, Erasmus Darwin (1731-1802), qui, dans son ouvrage Phytologia ou la philosophie de l’agriculture et du jardinage publié en 1800, soulignait déjà la notion que les plantes individuelles sont des entités non unitaires : ‘… chaque bourgeon d’un arbre est un être végétal individuel ; et qu’un arbre est donc une famille ou un essaim de plantes individuelles’.
Ces derniers temps, la signification évolutive de la condition non unitaire des plantes individuelles a été abordée sous divers angles (Herrera 2009, 2017). L’une d’entre elles s’articule autour de l’hypothèse que la base modulaire du développement végétal conduira, entre autres, à (i) la préservation et la hiérarchisation entre modules des mutations génétiques ou épigénétiques pouvant survenir au cours de la croissance de la plante ; et (ii) le mosaïcisme génétique ou épigénétique résultant induira une hétérogénéité dans la descendance de la plante, ou en d’autres termes, des modules végétaux génomiquement distincts produiront des descendances phénotypiquement distinctes (Herrera et al. 2019, 2021). Notre article sur la signification écologique du mosaïcisme épigénétique chez la lavande sauvage (Lavande latifolia) s’inscrit dans ce cadre conceptuel large.
Les mosaïques épigénétiques ont des conséquences sur la descendance de la plante
Après avoir découvert précédemment que la méthylation génomique et la fécondité variaient de manière coordonnée entre différents modules d’arbustes de lavande individuels (Alonso et al. 2018), et que les mosaïques épigénétiques sous-individuelles sont le résultat d’une diversification épigénétique constante qui se produit tout au long de la vie des plantes individuelles (Herrera et al. 2021) (Fig. 1), nous avons pensé qu’il était temps d’aborder une question cruciale qui, si elle était répondue positivement, compléterait nos recherches sur la variation infraindividuelle de la lavande. La question : Les mosaïques épigénétiques qui apparaissent au sein d’une même plante au cours de son ontogénie ont-elles des répercussions sur la génération suivante ? Concrètement, cela revenait à se demander : « Les caractéristiques des descendances produites par des modules épigénotypiquement distincts du même arbuste sont-elles liées de manière prévisible à l’épigénotype spécifique du module qui a produit les graines ?
Pour répondre à cette question, nous avons eu recours à cette méthode vénérable, éprouvée et éprouvée, consistant à créer un jardin commun dans la serre. Un grand nombre de graines de lavande produites naturellement au champ dont l’origine était connue en détail (plante mère et partie spécifique au sein de la plante mère) ont été semées et conservées dans des conditions environnementales identiques. En surveillant ensuite l’émergence, la survie et la croissance des semis, nous avons pu caractériser les descendances de différentes parties de la plante (nous les avons appelées «sous-descendances») en ce qui concerne le taux de germination des graines, le temps de germination, la masse sèche des semis et la sensibilité aux maladies fongiques (Fig. 2). Avant l’expérience en serre, nous avions obtenu des informations détaillées sur les épigénotypes de chacun des modules végétaux qui produisaient chaque sous-progéniture en appliquant des méthodes moléculaires permettant de détecter la variation intraplante de l’état de méthylation de la cytosine de marqueurs épigénétiques anonymes. Cela nous a permis de relier la variation parmi les sous-descendances d’une même plante à la variation de l’épigénotype parmi les modules végétaux qui avaient produit les graines.
Les deux résultats les plus importants de notre étude étaient que la variation phénotypique parmi les sous-descendances produites par différents modules de la même plante mère pouvait être expliquée par les différences épigénotypiques entre ces modules, et que plus la variable épigénotypique était une plante mère, plus la variable phénotypique était variable. sa descendance. Les effets transgénérationnels des caractéristiques maternelles sur les traits de la descendance ont été soigneusement documentés pour de nombreuses plantes au fil des ans, mais la possibilité que des secteurs épigénétiquement définis du même individu maternel puissent produire des descendances avec des phénotypes distincts n’a pas été explicitement envisagée auparavant.
Stimulation épigénétique de la diversité écologique : un niveau supplémentaire découvert
Comme l’ont montré de nombreuses preuves empiriques au cours des dernières décennies, les variations de la séquence d’ADN ne sont pas le seul mécanisme moléculaire possédant la capacité de créer une variance phénotypique, et donc écologique, chez les plantes. Les changements épigénétiques potentiellement héréditaires, tels que ceux impliquant la méthylation de l’ADN cytosine, peuvent également devenir une couche supplémentaire induisant une variation phénotypique par des effets sur l’expression des gènes, l’activité des transposons et la croissance et le développement des plantes (voir, par exemple, Richards et al. 2017, Alonso et al., 2018, Balao et al. 2018, et les références qu’ils contiennent). Comprendre les causes et les conséquences écologiques de la variation épigénétique est une question écologique fondamentale (Sutherland et al. 2013), et les variations épigénétiques entre les espèces, les populations et les individus augmentent la variance des caractéristiques écologiques des plantes (par exemple, la fécondité, les caractéristiques des feuilles, la sensibilité aux herbivores ; Herrera et Bazaga 2011, Medrano et al 2014).
En montrant que la variation épigénétique au sein des plantes de lavande agit en améliorant la variance des traits de descendance, notre étude a révélé pour la première fois que le niveau sous-individuel est encore une autre couche de variation épigénétique qui peut stimuler la diversité des traits de plantes écologiquement pertinents dans les populations (Fig. 3). Entre autres effets possibles, l’influence diversifiée du mosaïcisme épigénotypique sur les traits de progéniture qui sont importants pour le recrutement de la population peut agir en améliorant l’établissement de la progéniture dans des habitats hétérogènes ou imprévisibles sur le plan environnemental grâce à la diversification des mécanismes de couverture des paris.
Carlos M. Herrera, Monica Medrano et Conchita Alonso Station biologique de Doñana (EBD-CSIC), Espagne
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