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Histoires de couverture (110:9) : La résistance aux maladies peut-elle évoluer indépendamment à différents âges ?


L’image de couverture de notre Numéro de septembre présente un pollinisateur s’approchant des fleurs d’un œillet alpin avec des anthères portant des spores sombres de l’agent pathogène du charbon de l’anthère. Cette image se rapporte à l’article de recherche : La résistance aux maladies peut-elle évoluer indépendamment à différents âges ? Variation génétique de la résistance aux maladies en fonction de l’âge chez trois espèces de plantes sauvages, par Emily Bruns et al. Ici, Emily nous raconte l’histoire derrière l’image.

Un pollinisateur s’approche des fleurs d’un œillet alpin (Dianthus pavonius) avec des anthères portant des spores foncées de l’agent pathogène du charbon de l’anthère (Microbotryum dianthorum). Ce système hôte-pathogène du Parco Naturale Del Marguareis, dans le nord-ouest de l’Italie, est utilisé dans l’expérimentation décrite dans notre article montrant que la résistance à cette maladie transmise par les pollinisateurs varie considérablement avec l’âge et le génotype de l’hôte. (Photo: Michael Hood)

Notre papier dans ce numéro du Journal of Ecology explore la variation génétique de la résistance spécifique à l’âge à une maladie infectieuse stérilisante chez trois espèces de plantes sauvages. Un schéma commun chez les animaux et les plantes est que la résistance aux maladies augmente avec l’âge. En agriculture, la sélection pour une telle «résistance des plantes matures» peut être un outil utile dans le contrôle des maladies. Pourtant, nous savons très peu de choses sur comment et pourquoi la spécificité de l’âge dans la résistance évolue. Une question clé est de savoir si la résistance peut évoluer indépendamment aux stades juvénile et adulte. Dans cet article, nous utilisons des expériences d’inoculation en serre pour comparer les corrélations de la sensibilité à la maladie du charbon de l’anthère à différents âges chez trois espèces hôtes différentes de la famille des œillets (Caryophyllaceae). Nous montrons que chez les trois espèces, il existe de fortes interactions âge-famille dans le taux d’infection, soutenant l’hypothèse selon laquelle une évolution indépendante de la résistance est possible.

Cette étude est le résultat de plus de 10 ans de travail sur la dynamique de distribution et de transmission des maladies du charbon de l’anthère et de leurs plantes hôtes dans la région des Alpes Maritimes au nord-ouest de l’Italie (en particulier dans le Parco Naturale del Marguareis). Agents pathogènes du charbon de l’anthère qui affectent ces plantes, causés par des champignons du genre Microbotryum, sont des pathogènes fascinants qui se reproduisent en détournant la floraison de l’hôte, forçant les plantes infectées à produire des spores à la place du pollen et en stérilisant leurs ovaires. Dans le processus, le charbon de l’anthère provoque une stérilisation permanente et complète des plantes hôtes, sans impact important sur la mortalité. La transmission de la maladie peut se produire par le mouvement des pollinisateurs entre les plantes adultes ou, comme nous l’apprenons de plus en plus, par la dispersion passive par le vent qui peut transmettre les spores aux semis et aux juvéniles à proximité des plantes malades. Dans les plantes infectées, l’agent pathogène réside asymptomatiquement dans les méristèmes jusqu’à la reproduction. Par conséquent, si l’infection se produit au stade de la plantule, elle entraîne une stérilisation à vie. Un large éventail d’espèces pérennes des Caryophyllaceae sont infectées par ces agents pathogènes du charbon de l’anthère. Dans le présent article, nous en avons étudié trois : Silene latifolia, Silene vulgaris, et Dianthus pavonius.

Maladie du charbon de l’anthère sur trois espèces hôtes différentes près de Valle Pesio, province de Cueno. De droite à gauche: Silene latifolia, S. vulgaris, D. pavonius. (Photo: Emme Bruns)

Le Parco Naturale del Marguareis, situé dans l’Ente di gestione delle Aree Protette Alpi Marittime, abrite une riche diversité d’espèces caryophyllacées et leurs champignons anthères-charbon associés, y compris les trois espèces focales dans le présent article. Dans ce parc régional, il y a deux jardins botaniques de haute montagne supervisés par le botaniste du parc, le Dr Bruno Gallino, et accessibles depuis le refuge alpin voisin, le Rifugio Garelli. Notre travail là-bas a été facilité par une incroyable équipe de botanistes du centre de biodiversité du parc, dont le Dr Valentina Carasso et Ivan Pace, qui ont collaboré avec nous sur ce projet et sur d’autres. D’autres collaborateurs et de nombreux étudiants de premier cycle participent régulièrement au travail de terrain, y compris les trois co-auteurs de l’article actuel, Indigo Ballistar, Liz Troy et Jae-Hoon Cho.

Dianthus pavonius site d’étude près du Rifugio Garelli dans le Parco Naturale del Marguareis. Ici, un mélange de scientifiques et d’étudiants italiens et américains mettent en place une expérience de transmission. (Photo: Emme Bruns)

Notre intérêt pour la spécificité d’âge de la résistance découle spécifiquement de nos études à long terme sur le charbon de l’anthère sur Dianthus pavonius près du Rifugio Garelli dans le Parco Naturale del Marguareis. L’espèce végétale est endémique à la région mais localement répandue dans les prairies alpines au-dessus de 1500 m. Nos travaux de la dernière décennie ont montré que D. pavonius est couramment et de manière persistante infectée par la maladie du charbon de l’anthère dans toute son aire de répartition géographique. Certains des taux d’infection les plus élevés proviennent de la population près du Rifugio Garelli, où la maladie a été maintenue à une prévalence > 40 % pendant plus d’une décennie.

Dans cette population naturelle de D. pavonius, nous avons constaté que la transmission se produit autant par transmission aérienne passive aux plantes juvéniles que par transmission des pollinisateurs aux plantes à fleurs adultes. Les études d’inoculation ont montré que cette dynamique est entraînée par la forte sensibilité des plantes au stade de semis par rapport à une résistance plus forte des plantes matures.

Dans nos travaux antérieurs, nous avions détecté une variation héréditaire de la résistance des semis au charbon de l’anthère chez trois espèces hôtes différentes (Silene latifolia, S. vulgaris, et D. pavonius), mais n’avaient pas étudié la variation de la résistance au stade adulte. Dans le présent article, nous avons quantifié la variation au niveau de la famille de la résistance aux stades juvénile et adulte chez les trois espèces. Nous avons demandé à la fois si la résistance a tendance à augmenter globalement à mesure que les plantes vieillissent, mais aussi s’il existe des interactions âge-famille qui indiqueraient un contrôle génétique indépendant sur la résistance spécifique à l’âge. Nous nous sommes particulièrement intéressés à cette question, car un fort contrôle génétique indépendant de la résistance selon l’âge et la famille à différents âges permettrait aux hôtes de répondre indépendamment à la sélection aux stades juvénile et adulte. Nous nous attendons à ce que ce potentiel soit important car, selon la structure spatiale et démographique de la population hôte, il peut y avoir différentes pressions sélectives sur le moment où la résistance se manifeste au cours du cycle de vie de l’hôte. Nous étions donc ravis de trouver de fortes interactions âge-famille dans la résistance chez les trois espèces hôtes focales.

Bien qu’il ait été fréquemment supposé que la susceptibilité des individus juvéniles aux maladies infectieuses est due soit à leur petite taille et/ou à leur développement incomplet, notre étude montre qu’il est peu probable que ce soit la seule explication. La résistance peut être génétiquement déterminée, et indépendamment, à différents âges et stades de développement. Comprendre comment cette variation réagit à l’exposition à la maladie qui est souvent aussi spécifique à l’âge est un objectif majeur de nos études actuelles.





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